کم‌خونی همولیتیک ناشی از مسمومیت تجربی با پیاز در گوسفند قزل ایرانی

آسیب‌شناسی درمانگاهی دامپزشکی

مقاله 3، دوره 6، 3 (23) پاییز، آذر 1391، صفحه 1613-1619   

نوع مقاله: مقاله علمی پژوهشی

نویسندگان

یعقوب حاجی صادقی^{* 1}؛ مجید فرتاش وند²؛ مهدی شکوهی³؛ سیدرضی بهاورنیا³

¹عضو انجمن علمی دامپزشکی، دانشگاه آزاد اسلامی، واحد تبریز، دانشکده دامپزشکی، تبریز، ایران

²دانشگاه آزاد اسلامی، واحد تبریز، استادیار دانشکده دامپزشکی، گروه علوم درمانگاهی، تبریز، ایران

³دانشگاه آزاد اسلامی، واحد تبریز، دانشکده دامپزشکی، کارشناس آزمایشگاه، تبریز، ایران

چکیده

این مطالعه بر روی 10 راس گوسفند نر یکساله نژاد قزل انجام گرفت. جهت اطمینان از سلامت دام­ها و نیز اجرای درمان ضدانگل، دام­ها به مدت یک ماه بدون هیچ مداخله دیگر و با جیره معمول و مرغوب نگه­داری شدند. سپس به تدریج در جیره روزانه دام­ها پیاز اضافه شد و در نهایت پس از یک هفته گوسفندان فقط با پیاز تغذیه می­شدند. دام­ها به مدت 10 هفته با پیاز تغذیه شدند و در طی این مدت در فواصل منظم و هر هفته یک­بار از دام­ها خون­گیری می­شد. بیشترین نشانه­های بالینی مشاهده شده شامل کم­خونی، رنگ پریدگی مخاطات، تاکیکاردی، تغییر رنگ مختصر ادرار، ضعف و بیحالی بود. یکی از گوسفندان علایم تشنج ناشی از ایسکمی مغزی نشان می­داد. تعداد گلبول­های قرمز، هموگلوبین و هماتوکریت از هفته اول رو به کاهش بود که در هفته سوم به سطح معنی­داری رسید (01/0>p). تعداد اجسام هینز مشاهده شده در گلبول­های قرمز از هفته اول به شدت افزایش یافت که در هفته پنجم آزمایش به بیشترین حد خود رسید (001/0>p). از هفته هشتم به بعد بهبودی نسبی در شاخص­های هماتولوژیک دیده می­شد، با وجود این دو راس از گوسفندان تحت مطالعه از فرط کم­خونی تلف شدند. نتایج حاصل از این مطالعه نشان داد تغذیه گوسفندان با پیازهای مازاد و حذفی کشاورزان باید با احتیاط باشد تا اثرات زیان­بار ناشی از کم­خونی همولیتیک به حداقل برسد.

کلیدواژه‌ها

کم‌خونی همولیتیک؛ گوسفند ایرانی؛ مسمومیت با پیاز

اصل مقاله

مقدمه

 

پیاز یکی از محصولات اصلی کشاورزان استان آذربایجان شرقی است. در برخی نواحی 15 تا 40 درصد از پیازهای تولیدی به دلایل مختلف دور ریخته می­شوند. حذف پیازهای مازاد یکی از مشکلات کشاورزان محسوب می­شود. استفاده از این پیازها برای تغذیه دام­های اهلی یکی از راهکارهایی است که هم به نفع کشاورزان و هم به نفع دامداران تمام می­شود ولی خطر بروز مسمومیت با پیاز، استفاده بیش از حد از آن را محدود می­سازد. از طرف دیگر در اکثر مناطق برداشت محصول در اواخر پاییز انجام می­شود. در این زمان اکثر دامداران با مشکل تامین علوفه تازه برای دام­های خود بالاخص گوسفند و بز مواجه هستند. بنابراین پیازهای حذفی و بقایای حاصل از برداشت محصول گاها برای تغذیه گوسفند و بز به کار می­رود.

استفاده از پیاز کشاورزی (Alliumcepa) یا پیاز وحشی (A. valider) همچون سایر گونه­های پیاز (A. canadense)، سیر مصری (A. ampeloprasum) و موسیر (A. schoenoprasum) به عنوان غذای دام­های اهلی، موجب مسمومیت می­شود و در مواردی با کم­خونی همولیتیک و مرگ حاد همراه بوده است (Beasley, 1999; Hutchison, 1977; Selim et al., 1999;  Van Der Kolk, 2000). ولی اگر پیاز با مقادیر زیادی از سایر گیاهان یا مواد غذایی مخلوط شود، معمولاً می­توان آن را بدون آنکه مشکلی برای حیوانات ایجاد کند، در تغذیه آنها استفاده کرد (Beasley, 1999).

مکانیسم مسمومیت با پیاز چندین دهه است که شناخته شده ولی مطالعات اخیر نشان می­دهد که بیش از یک سم در روند بیماری­زایی نقش دارد (Van Der Kolk, 2000). مسمومیت با پیاز در دام­ها با کم­خونی همولیتیک ناشی از تشکیل اجسام هینز در گلبول­های قرمز مشخص می­شود که در گاو (Hutchison, 1977; Rae, 1999;  Van Der Kolk, 2000)، اسب (Pierce et al., 1972)، گوسفند (Fredrickson et al., 1995; Aslani et al., 2005)، بز (Keyvanlou et al., 2011)، سگ (Harvey and Rackear, 1985; Tang et al., 2007; Guitart et al., 2008; Salgado et al., 2011)، گربه (Salgado et al., 2011)، غاز (Crespo and Chin, 2004)، موش صحرایی (Bang et al., 2009) و خرگوش (Beasley, 1999) گزارش شده است.

پیاز محتوی ترکیبات آلی گوگرددار متعددی است که برخی از آنها همچون آلکیل سیستئین سولفوکسید مسئول بوی خاص آن هستند (Guitart et al., 2008; Salgado et al., 2011). مکانیسم اصلی مسمومیت با ترکیبات آلی گوگرددار مشتق از پیاز، همولیز اکسیداتیو است (Salgado et al., 2011). پیاز، سیر، تره فرنگی، موسیر و سایر گیاهان خانواده Allium حاوی n-پروپیل دی­سولفید و اسید آمینه­های نسبتاً نادر s-متیل و s-پروپن سیستئین سولفوکسید (SMCO) هستند (Rae, 1999). جزء سمی پیاز n- پروپیل دی­سولفید (H₇C₃S₂C₃H₇) است که یک روغن فرار و غیر ازته زننده است  (Beasley, 1999; Selim et al., 1999; Van Der Kolk, 2000) و فعالیت همولیتیک پیاز ناشی از آن است، اما اخیراً ترکیبات محتوی گوگرد با فعالیت اکسیدانی بسیار بیشتر کشف شده که به عنوان عامل اصلی مظنون هستند. به نظر می­رسد ترکیبات آلی گوگرددار پیاز به راحتی از طریق دستگاه گوارش جذب شده و به اکسیدان­های بسیار راکتیو متابولیزه می­شوند (Salgado et al., 2011). معتقدند میکروفلور شکمبه نشخوارکنندگان قادر به تولید متابولیت­های سمی از پیاز هستند (Shiota, 1998). SMCO در شکمبه به تیوسولفات هیدرولیز شده و بعداً به دی­پروپیلدی­سولفیدها و دی­پروپنیل دی­سولفید متابولیزه می­شود (Rae, 1999). n-پروپیل دی­سولفید موجب کاهش قابل توجه در فعالیت گلوکز 6-فسفات دهیدروژناز (G6PD) می­شود، در صورتی که سدیم n-پروپیل تیوسولفات می­تواند افزایش مقدار مت­هموگلوبین و اجسام هینز در گلبول­های قرمز و نیز کاهش مقدار گلوتاتیون در اریتروسیت­ها را به دنبال داشته باشد (Van Der Kolk, 2000; Aslani et al., 2005; Salgado et al., 2011). در گلبول قرمز G6PD از طریق مسیر پنتوز فسفات گلوتاتیون را به شکل احیاء اکسیده می­کند. زمانی که فعالیت G6PD کاهش یابد، از میزان گلوتاتیون نیز کاسته می­شود، که نتیجه آن افزایش میزان پراکسید هیدروژن خواهد بود (Salgado et al., 2011). این امر موجب تولید پیوندهای دی­سولفید مرکب بین زنجیره گلوبین هموگلوبین و گلوتاتیون می­شود که در داخل سلول رسوب کرده و تشکیل اجسام هینز می­نماید (Van Der Kolk, 2000; Salgado et al., 2011). چرخه اکسیداسیون- احیاء دی­سولفیدها نیز منجر به تشکیل گونه­های راکتیو اکسیژن همچون آنیون سوپراکسید و پراکسید هیدروژن می­شود که به طور مستقیم به تشکیلات متابولیک و غشای گلبول­های قرمز آسیب رسانده و موجب همولیز سریع داخل عروقی می­شوند (Hutchison, 1977; Rae, 1999). تشکیل اجسام هینز همراه با آسیب مستقیم به غشاء پلاسمایی گلبول­های قرمز، باعث افزایش شکنندگی گلبول قرمز و همولیز داخل و خارج عروقی می­شود (Keyvanlou et al., 2011).

مواد و روش­ها

   این مطالعه در یکی از دامداری­های نیمه صنعتی و روی گوسفند قزل انجام گرفت. بدین منظور تعداد 10 راس گوسفند نر یکساله نژاد قزل با وزن (2 ± 43 کیلوگرم) و خصوصیات مورفولوژیکی مشابه انتخاب و به مدت یک ماه جهت اطمینان از سلامت دام­ها و نیز اجرای درمان ضدانگل بدون هیچ مداخله دیگری نگه­داری شدند. جهت درمان ضدانگل از داروی تزریقی آیورمکتین (µg/kg 2_/0، زیرجلدی، تکرار 15 روز بعد) و سوسپانسیون آلبندازول (mg/kg 10، خوراکی، تکرار 15 روز بعد) استفاده شد. در طی این مدت دام­ها از جیره معمول و مرغوب (شامل 600 گرم جو، نیم کیلو کاه و یونجه به صورت آزاد) تغذیه می­شدند. سپس در جیره روزانه دام­ها به تدریج پیاز اضافه شد به طوری که در شروع آزمایش 30 درصد جیره را (بر اساس ماده خشک) پیاز تشکیل می­داد و روزانه 10 درصد بر مقدار پیاز افزوده می­شد تا در نهایت پس از یک هفته گوسفندان فقط با پیاز تغذیه می­شدند. در این مرحله پیاز به طور آزاد در اختیار دام­ها قرار گرفت که تقریباً هر گوسفند روزانه حدود 3 کیلوگرم پیاز می­خورد. دام­ها حدود 10 هفته با پیاز تغذیه شدند. در طی این مدت گوسفندان دسترسی آزاد به نمک و آب داشتند. در فواصل منظم و هر هفته یکبار از دام­ها در دو نوع لوله ونوجکت ساده و حاوی ماده ضدانعقاد EDTA و از ورید وداجی خون­گیری می­شد. نمونه­ها بلافاصله به آزمایشگاه منتقل و سرم آنها جدا شده و در فریزر 20- درجه سانتی­گراد نگه­داری شدند. در نمونه خون حاوی ماده ضدانعقاد فاکتورهایی همچون میزان هماتوکریت (PCV)، MCV، MCH، MCHC و ... اندازه­گیری گردید. پس از جمع­آوری یافته‌های بالینی و هماتولوژی، ارتباط بین این یافته‌ها تفسیر گردید.

یافته­ها

    گوسفندان در روز اول تمایل چندانی به پیاز نشان نمی­دادند ولی از روز سوم به بعد که 60 درصد جیره را پیاز تشکیل
می­داد، با اشتها به سمت پیاز رفته و تغذیه می­کردند. نشانه­های بالینی کم­خونی همچون رنگ پریدگی مخاطات چشم (نگاره 1) و لثه و تاکیکاردی از هفته سوم مشهود بود و در هفته پنجم همه گوسفندان علایم ضعف و بیحالی را نشان می­دادند. زردی مخاطات مشهود نبود. هموگلوبینوری واضح که با چشم غیرمسلح قابل تشخیص باشد، دیده نشد ولی تغییر رنگ ادرار به طور جزیی به خصوص در روز 20 تا 40 روی داد. دو رأس از گوسفندان به ترتیب در هفته هفتم و نهم تلف شدند که میزان هماتوکریت آنها به ترتیب به 6 و 9 تقلیل یافته بود. یکی از این گوسفندان علایم عصبی ناشی از هیپوکسی و ایسکمی مغزی را به وضوح نشان می­داد. بدین صورت که دام کاملاً زمین­گیر شده و هر از گاهی دچار حرکات پارویی و تشنج کلونیک می­شد و در فواصل بین تشنج­ها اشتها طبیعی بوده و تغذیه می­کرد.

 

نگاره 1- مخاط ملتحمه کم­خون در گوسفند تغذیه شده با پیاز (هفته 5)

 

 

 

 

نگاره 2- نفروز هموگلوبینوریک در کلیه گوسفند تلف شده (هفته 7)

در کالبدگشایی دام­های تلف شده، بوی خاص پیاز در کل لاشه و بالاخص دستگاه گوارش، رنگ پریدگی کل لاشه، شل شدن دیواره­های بطن قلب، تحلیل رفتن طحال و نفروز هموگلوبینوریک مشهود بود (نگاره 2).

رنگ­آمیزی گسترش­های خونی نشان­دهنده وجود اجسام هینز در تمام نمونه­ها بود. مقایسه نتایج هماتولوژیک پس از تجویز پیاز با مقادیر قبل از آن نشان­دهنده کاهش معنی­دار تعداد گلبول­های قرمز، هموگلوبین و هماتوکریت در هفته پنجم بود ولی به طور نسبی از هفته هشتم به بعد بهبودی مختصری نشان می­داد. نتایج حاصل از آزمایش شاخص­های خونی گوسفندان در جدول 1 خلاصه شده است.

بحث و نتیجه­گیری

    خوردن پیاز ممکن است موجب کم­خونی همولیتیک شود که به صورت هموگلوبینوری، زردی و تشکیل اجسام هینز در اغلب گونه­های دام­های اهلی مشخص می­شود (Keyvanlou et al., 2011). با وجود این برخی گونه­های دامی در مقایسه با دیگران نسبت به مسمومیت با پیاز مقاوم­ترند. گزارشات نشان می­دهد که کم­خونی همولیتیک ناشی از پیاز در سگ، گربه و اسب زودتر از نشخوارکنندگان رخ می­دهد. تاخیر در بروز بیماری در نشخوارکنندگان ممکن است به دلیل عملکرد شکمبه باشد. نشان داده شده است که کم­خونی همولیتیک ناشی از پیاز در گوسفند به دلیل تولید برخی اکسیدان­های خاص از پیاز متعاقب­­­ فعالیت میکروبی شکمبه است. همچنین تجویز خوراکی برخی آنتی­بیوتیک­ها ممکن است در درمان کم­خونی همولیتیک ناشی از پیاز در گوسفند مفید باشد (Selim et al., 1999). در بین نشخوارکنندگان نیز گاو حساس­تر از گوسفند و بز است (Selim et al., 1999; Radostits et al., 2007). گوسفندان جوان در مقایسه با بالغین حساس­ترند و این درست برخلاف گاو است که بالغین در مقایسه با گوساله­ها و دام­های یکساله حساس­تر هستند (Van Der Kolk, 2000). تغذیه تجربی گوساله­ها با پیاز نشان داد که وجود پیاز به میزان 25 درصد ماده خشک جیره، آستانه سمی مصرف پیاز در گاو است (Aslani et al., 2005).

در گوسفند به دلیل همولیز مرتبط با اجسام هینز، میزان هماتوکریت کاهش می­یابد ولی در عرض 30 روز پس از قطع تغذیه با پیاز به مقادیر طبیعی برمی­گردد. زمانی که میش­ها به جای یونجه و غلات با پیاز تغذیه شوند، در عرض 3 هفته کم­خونی ایجاد می­شود ولی دام­ها از لحاظ بالینی طبیعی به نظر می­رسند (Fredrickson et al., 1995). در بزهای تغذیه شده با پیاز هیچ علامت بالینی مهمی مشاهده نشده است. تنها در بزهایی که 60 درصد جیره آنها را پیاز تشکیل می­داد، بوی بسیار شدید پیاز در تنفس خود داشته­اند (Keyvanlou et al., 2011).

از طرف دیگر نشان داده شده است که گوسفند می­تواند تا 50 درصد ماده خشک جیره از پیاز تغذیه کند بدون اینکه هیچ اختلال بالینی یا اثر سوء روی رشد حیوان اتفاق افتد (Aslani et al., 2005; Keyvanlou et al., 2011). به طور کلی معتقدند گوسفند و بز در مقایسه با سایر حیوانات اهلی نسبت به مسمومیت با پیاز مقاوم­تر هستند. با این وجود، پیاز بایستی در جیره مخلوط شود و از دسترسی آزادانه دام­ها به پیاز جلوگیری شود (Aslani et al., 2005). گاهی اوقات گوسفندان فقط هموگلوبینوری مختصر نشان می­دهند (Beasley, 1999; Keyvanlou et al., 2011). مسمومیت با پیاز در یک گله گوسفند بومی که به مدت یک ماه و روزانه در مزرعه پیاز چرانده می­شدند، گزارش شده است. علایم بالینی مشاهده شده در این گزارش شامل رنگ پریدگی مخاطات، ضعف، کاهش اشتها، سقط جنین و در برخی موارد مرگ میش­ها بود (Aslani et al., 2005).

عوامل مختلفی در حساسیت گونه­ها نقش دارند که تفاوت در ساختار هموگلوبین و سیستم­های آنزیمی محافظت کننده بالاخص مقدار آنزیم محدود کننده مسیر پنتوز فسفات، گلوکز 6- فسفات دهیدروژناز از آن جمله­اند (Rae, 1999; Aslani et al., 2005). از این میان خصوصیات ارثی که موجب مقدار بالای گلوتاتیون احیاء و پتاسیم در گلبولهای قرمز می­شوند، بیشتر مطالعه شده­اند (Guitart et al., 2008). گلوکز 6- فسفات دهیدروژناز موجب کاهش شدت بیماری می­شود چون گلوتاتیون اکسیده شده را به گلوتاتیون احیاء تبدیل می­کند. بدون گلوتاتیون احیاء، پراکسید هیدروژن تجمع یافته و موجب اکسیداسیون گروه­های سولفیدریل زنجیره گلوبین و در نتیجه تشکیل اجسام هینز رسوب یافته می­شود. گلبول­های قرمز واجد اجسام هینز به وسیله سیستم رتیکلواندوتلیال یا احتمالاً به وسیله همولیز داخل عروقی از جریان خون حذف می­شوند که نتیجه آن کم­خونی خواهد بود (Aslani et al., 2005). کم­خونی همولیتیک تمام گونه­های نشخوارکنندگان را درگیر می­کند اما اثرات آن در ماده­های آبستن سنگین و تازه­زا شدیدتر است (Radostits et al., 2007). برخی معتقدند که گوسفند آنزیم­های دتوکسیفیه کننده دارد که آن را قادر می­سازد که به جیره حاوی پیاز بالا سازگار یابند (Rae, 1999). دیگران دلیل می­آورند که پروتئین بالای جیره با تامین یک سوبسترا برای آنزیم محافظتی و سنتز کوفاکتور به جلوگیری از مرگ، کمک می­کند (Fredrickson et al., 1995).

علاوه بر عوامل میزبانی، مسمومیت با پیاز به عواملی دیگری نیز بستگی دارد. مقادیر سموم SMCO و دی­سولفید بر اساس گونه گیاه پیاز، فصل سال و شرایط رشد آن فرق می­کند. پیازهای انبار شده به صورت توده­های بزرگ ممکن است یک محیط مناسب برای آلودگی محصول با سایر سم­ها همچون مایکوتوکسین­ها باشد که در روند بیماری نقش دارند (Rae, 1999).

همانند نتایج حاصل از این مطالعه چرخه­هایی از بهبودی خودبخود و متعاقب آن عود مجدد کم­خونی مشاهده شده است که علت آن نامشخص است. قبلاً معتقد بودند که این امر به تغییرات در محتوای سلولی گلوتاتیون احیاء ارتباط دارد که از تولید اجسام هینز- ارلیش جلوگیری می­کند، که امروزه این نظر رد شده است (Radostits et al., 2007).

در یک راس از گوسفندان که به مدت چند روز هماتوکریت زیر 10 داشت، علایم ایسکمی مغزی به وضوح دیده می­شد. آسیب اکسیداتیو مستقیم به غشاء سلولی گلبول­های قرمز و پمپ سدیم- پتاسیم آنها یا تولید اکسیداتیو همین (hemin) نیز مسئول تخریب سلولی هستند. اکسیداسیون یون هم (hem) و بروز مت­هموگلوبینمی موجب کاهش ظرفیت انتقال اکسیژن خون و نهایتاً اختلال در اکسیژن رسانی بافتی می­شود. نتیجه فرایند همولیتیک اکسیداتیو ناشی از مصرف پیاز بروز کم­خونی، مت­هموگلوبینمی و اختلال در اکسیژن رسانی به بافتها می­باشد (Salgado et al., 2011). تشکیل Eccentrocytes نیز متعاقب خوردن پیاز مشاهده می­شود، هر چند که بیشترین میزان تشکیل آن پس از خوردن سیر است. هر دو آسیب هماتولوژیک (اجسام هینز و Eccentrocytes) مؤید آسیب اکسیداتیو است، هرچند در مطالعات تجربی افزایش مت­هموگلوبین اهمیت بالینی نداشته است (Guitart et al., 2008).

هر چند به نظر می­رسد تغذیه گوسفندان با پیاز بی­خطر باشد، مطالعه اخیر نشان داد که دسترسی آزادانه به پیاز منجر به آسیب­های هماتولوژیک شدیدی می­شود که مورد مشابه نیز گزارش شده است (Aslani et al., 2005). بی­خطر بودن تغذیه دام­ها با پیازهای حذفی بستگی به حساسیت گونه­ها و ظرفیت (پتانسیل) سمی پیاز دارد. لذا پیاز بایستی در جیره مخلوط شود و از دسترسی آزادانه دام­ها به پیاز جلوگیری شود.

 

 

سپاسگزاری

   این اثر برگرفته از طرح پژوهشی است که با استفاده از اعتبارات و حمایت مالی انجمن علمی دانشکده دامپزشکی دانشگاه آزاد اسلامی واحد تبــریز به انجام رسیده است که بدین وسیله از حمایت­های مسئولین آن واحد کمال تشکر را داریم.

 

جدول 1-نتایج حاصل از آنالیز شاخص­های هماتولوژیک گوسفندان تغذیه شده با پیاز (Mean ± SD)

هفته	PCV	RBC	Hb	MCV	MCH	MCHC
صفر	5/1 ± 33/30a	103 × (15/0 ± 933/6)a	52/0 ± 76/9a	22/1 ± 66/43a	45/0 ± 03/14a	18/0± 13/32a
اول	5/2 ± 67/26b	103 × (75/0 ± 000/6)b	65/0 ± 63/8b	66/1 ± 50/44b	65/0 ± 40/14b	75/0± 35/32b
دوم	5/6 ± 33/27b	103 × (35/1 ± 883/5)b	25/2 ± 70/8b	31/2 ± 03/45b	46/0± 66/14a	66/0 ± 56/31c
سوم	68/5 ± 67/21c	103 × (42/1 ± 083/5)c	85/1 ± 93/6c	10/1 ± 73/42a	32/0 ± 63/13c	25/0± 83/31c
چهارم	84/9 ± 00/20c	103 × (27/2 ± 633/4)d	12/3 ± 30/6d	74/2 ± 86/42a	00/1 ± 46/13c	35/0 ± 36/31c
پنجم	08/8 ± 33/15d	103 × (73/1 ± 456/3)e	56/2 ± 62/4e	02/5 ± 90/41c	36/1 ± 86/12d	66/0 ± 72/30d
ششم	01/0 ± 00/17e	103 × (03/0 ± 825/3)f	05/0 ± 29/5f	42/0 ± 40/44b	28/0 ± 80/13c	33/0 ± 05/31c
هفتم	70/0 ± 50/18e	103 × (17/0 ± 125/4)f	28/0 ± 80/5f	21/0 ± 83/44b	05/0 ± 05/14a	28/0 ± 30/31c
هشتم	28/0 ± 00/20c	103 × (06/0 ± 684/4)d	91/0 ± 35/6d	21/0 ± 95/42a	14/0 ± 60/13c	21/0 ± 65/31c
نهم	05/1 ± 50/19c	103 × (08/0 ± 477/4)d	20/1 ± 15/6d	70/0 ± 60/43a	03/0 ± 70/13c	56/0 ± 40/31c
دهم	04/1 ± 00/20c	103 × (10/0 ± 420/4)d	10/0 ± 20/6d	68/0 ± 20/45b	06/0 ± 00/14a	87/0 ± 98/30d

 a, b, c, …: اعدادغیرمشابه در هر ستون بیانگر تفاوت معنی­دار می­باشد.

 

مراجع

• Aslani, M.R., Mohri, M. and Movassaghi, A.R. (2005). Heinz body anaemia associated with onion (Allium cepa) toxicosis in a flock of sheep. Comparative Clinical Pathology, 14(2):118-120.
• Bang, M.A., Kim, H.A. and Cho, Y.J. (2009). Alterations in the blood glucose, serum lipids and renal oxidative stress in diabetic rats by supplementation of onion (Allium cepa. Linn). Nutrition Research and Practice, 3(3):242-246.
• Beasley, V. (1999). Toxicants that cause hemolysis. Veterinary Toxicology, available online at www.ivis.org
• Crespo, R. and Chin, R.P. (2004). Effect of feeding green onions (Allium ascalonicum) to White Chinese geese (Threskiornis spinicollis). Journal of Veterinary Diagnostic Investigation, 16(4):321-325.
• Fredrickson, E.L., Estell, R.E., Havstadb, K.M., Shupe, W.L. and Murrayb, L.W. (1995). Potential toxicity and feed value of onions for sheep. Livestock Production Science, 42:45-54.
• Guitart, R., Mateu, C., Lopez I Agullo, A. and Alberola, J. (2008). Heinz body anaemia in two dogs after Catalan spring onion (“calcot”) ingestion: a case reports. Veterinarni Medicina, 53(7):392-395.
• Harvey, J.W. and Rackear, D. (1985). Experimental onion-induced hemolytic anemia in dogs. Veterinary Pathology, 22(4):387-392.
• Hutchison, T.W.S. (1977). Onions as a cause of heinz body anaemia and death in cattle. Canadian Veterinary Journal, 18(12):358-360.
• Keyvanlou, M., Aslani, M.R., Mohri, M. and Seifi, H. (2011). Clinical, haematological and biochemical evaluation of eventual onion (Allium cepa) toxicity in goats. Revue de Médecine Vétérinaire, 162(12):591-596.
• Pierce, K.R., Joyce, J.R., England, R.B. and Jones, L.P. (1972). Acute hemolytic anemia caused by wild onion poisoning in horses. Journal of the American Veterinary Medical Association. 160(3):323-327.
• Radostits, O. M., Gay, C. C., Hinchcliff, K. W. and Constable, P. D. (2007). Veterinary Medicine, a text book of the disease of cattle, sheep, pigs and horses. 10th Edition, Elsevier publishing, pp. 1881-1882.
• Rae, H.A. (1999). Onion toxicosis in a herd of beef cows. Canadian Veterinary Journal, 40(1):55-57.
• Salgado, B.S., Monteiro, L.N. and Rocha, N.S. (2011). Allium species poisoning in dogs and cats. The journal of venomous animals and toxins including tropical diseases, 17(1):4-11.
• Selim, H.M., Yamato, O., Tajima, M. and Maede, Y. (1999). Rumen Bacteria are Involved in the Onset of Onion-induced Hemolytic Anemia in Sheep. Journal of Veterinary Medicine Science, 61(4):369-374.
• Shiota, T. (1998). Isolation and identification of hemolysis factors from onion juice incubated with ruminal fluid of sheep. Japanese Journal of Veterinary Research, 46(2-3):144-144.
• Tang, X., Xia, Z. and Yu, J. (2007). An experimental study of hemolysis induced by onion (Allium cepa) poisoning in dogs. Journal of Veterinary Pharmacology and Therapeutics, 31(2):143-149.
• Van Der Kolk, J.H. (2000). Onion poisoning in a herd of dairy cattle. Veterinary Record, 147(18):517-518.